Nat Ecol Evol | 社会分工不同，头脑不同？刘薇薇/刘传宇/张国捷揭示蚂蚁不同品级间的脑特化现象
2022/6/21 15:53:09 阅读：359 发布者：
种姓”/性别特异性行为专业化的细胞和分子机制仍然模糊不清。2022年6月16日，中国科学院昆明动物研究所副研究员刘薇薇，深圳华大生命科学研究院刘传宇研究员及浙江大学生命演化研究中心张国捷教授共同通讯（深圳华大生命科学研究院李启业、王明月、张霈和刘洋为文章的共同一作）在Nature Ecology & Evolution（IF=15）在线发表题为“A single-cell transcriptomic atlas tracking the neural basis of division of labour in an ant superorganism”的研究论文，该研究通过获得 206,367 个单核转录组来表征法老蚁（Monomorium pharaonis ） 的蚁后、处女繁殖蚁、工蚁和雄蚁的脑细胞库。与果蝇相比，高级大脑中枢蘑菇体肯扬（mushroom body Kenyon）细胞在蚂蚁中含量丰富，并显示出高度的多样性，大多数亚型在工蚁大脑中富集，即进化衍生的种姓。雄蚁大脑与工蚁大脑一样专业，但细胞组成趋势相反，所有视叶神经元亚型的丰度更高，而处女繁殖蚁和蚁后的大脑则处于中间形态，绝大多数的细胞类群丰度都是居中。从处女繁殖蚁到活跃产卵的成熟蚁后的角色分化导致大约 35% 的细胞类型发生丰度变化，表明在此过渡期间活跃的神经发生和/或程序性细胞死亡。该研究还确定了可能与生殖种姓的长寿和繁殖力相关的授精诱导的细胞变化，包括鞘神经胶质细胞的增加和表达多巴胺的 Dh31 神经元群的增加。总之，该研究发现永久“种姓”分化和极端性别分化导致蚂蚁神经回路发生重大变化。
在动物的演化历程中，有一件重要转折性事件，那就是社会组织的出现，这使得动物的适应性大为加强。今天，我们仍能在不同的动物中发现社会组织从简单到复杂的一系列连续变化形式，其中，最引人注目的就是人类社会以及以蜜蜂、蚂蚁等为代表的社会性昆虫，而与人类社会不同，社会性昆虫在发育过程中就表现出了形态、生理上的分化现象。近日，以我国科学家为首的中外联合科研团队通过对蚂蚁脑组织的研究，揭示了社会性昆虫伴随着社会分工而出现的脑特化现象。
蚂蚁起源于1亿4千万年以前的白垩纪时代，现存约2万多个物种。它们广布于除极地冰原以外的所有陆地生态系统，是生物演化历程中最成功的动物类群之一。蚂蚁在演化上的成功与其具有高度社会化的特性紧密相关。在一个蚁群中，逐渐分化出形态、生理与行为均不同的品级：蚁后专职负责繁衍后代，工蚁则完全或部分丧失了生殖潜能，专门负责觅食、育幼、筑巢、防御等除生殖外所有工作。蚂蚁不能单独生存，而必须作为蚁群的一份子，从事特定的分工，与其他蚂蚁紧密合作，共同维持蚁巢的正常运转。一个成熟的典型蚂蚁群体内至少存在4种不同的成体形态，分别为：工蚁（worker）、雄蚁（male）、处女繁殖蚁（gyne）以及蚁后（queen）。很多蚂蚁物种工蚁的卵巢完全退化，终身从事育幼、觅食等蚁巢维持工作，没有繁殖能力。雄蚁一生只从事交配工作，交配后很快就会死掉。处女繁殖蚁成功交配后成为蚁后，蚁后长期待在巢内，专职产卵，而且其寿命会显著延长；而错过交配窗口期的处女繁殖蚁，其行为会逐渐偏向工蚁，从事部分育幼及觅食工作，而且其卵巢会逐渐萎缩。蚂蚁等社会性昆虫中出现部分或完全丧失自身生殖潜能，终身从事完全利他行为的工蚁品级的这一现象曾经深深困扰达尔文，违背了达尔文提出的个体需要通过最大化自身生存与繁殖从而在生存竞争中获得优势的理论相矛盾，是自然选择理论难以解释的谜题，被称为达尔文的特别难题。直到1964 年，汉密尔顿提出了亲缘选择（kin selection）理论，指出动物个体除了通过自身繁殖获得直接适应性外，还可以通过合作及利他行为促进亲缘个体繁殖从而获得广义适应性。社会性昆虫群体的广义适应性大于个体成员自身繁殖直接适应性总和，因而会被自然选择所偏好。事实上，在某种意义上，一个蚁群可比拟为一个多细胞有机体，内部有不同细胞类型的分化，有生殖细胞和体细胞的区分，各种细胞类型从事专门化的功能，而彼此之间又紧密协作，共同结成一个整体。以此类比，蚂蚁等社会性昆虫群体也被称为超个体（superorganism）。为了研究蚂蚁社会分工的神经调控机制，中国科学院昆明动物研究所的刘薇薇副研究员、浙江大学生命演化研究中心的张国捷教授和深圳华大生命科学研究院的李启业、刘传宇研究员等组成的联合研究团队采用了单细胞转录组测序的研究手段，来解析了蚂蚁大脑细胞类群。研究的原理是，同一个体的体细胞的细胞核具有相同的遗传物质，但是不同的体细胞却具有不同的功能，这是因为在不同的细胞中，不同的基因会发生转录最后产生不同的蛋白质，因此，通过对不同细胞转录情况的测序和分析，可以确定这些细胞承担的功能。研究团队选用了法老蚁（Monomorium pharaonis）作为研究对象。法老蚁是一种适应性极强、对生长环境要求低、世界上广泛分布的蚂蚁。其个体小，繁殖快，发育周期短，群体数量庞大。法老蚁行多后制，蚁群内可同时存在多个蚁后，可以在巢内自交，可诱导产生新的生殖蚁，易于在实验室多代大量饲养。法老蚁这些生物学特点使其成为社会性昆虫研究极佳的模式物种。通过比较法老蚁四种成体大脑的细胞组成，研究团队发现工蚁与雄蚁的大脑是极度特化的。其中负责学习记忆的高级大脑中枢蘑菇体（Mushroom bodies）细胞和负责处理气味信息的细胞在工蚁里丰度极高，而负责处理视觉信息的视叶细胞在工蚁里的丰度则很低。雄蚁大脑的细胞组成趋势则相反，视叶细胞丰度很高，而蘑菇体细胞和处理嗅觉信息的细胞丰度则显著降低。处女繁殖蚁和蚁后的大脑则处于中间形态，绝大多数的细胞类群丰度都是居中。这提示了蚂蚁不同品级个体的社会分工是由其大脑不同的特化决定的；而在整体这个层面，不同品级个体的大脑有不同方向和程度的特化，彼此之间又功能互补，因此使得蚁群成为一个真正意义上的“超个体”，能够同时行使生殖、育幼、觅食、防御等全面的功能。不仅如此，研究团队还发现处女繁殖蚁与活跃产卵的成熟蚁后相比，大脑细胞组成发生了明显的变化。其中视叶细胞的丰度在蚁后中明显降低，这与蚁后长期适应黑暗的巢内环境是相关的。而多巴胺细胞以及一类具有神经保护功能的胶质细胞（Ensheathing glia）的丰度则在蚁后中显著增加。这些大脑细胞类群的变化以及神经环路的重塑决定了蚁后生殖功能的极度提升以及寿命的显著延长，使得蚁后能够成为巢内长期、高效运转的生殖机器，为蚁群源源不断的注入新生的力量。此外，通过比较蚂蚁与果蝇的大脑细胞组成的差异发现，比起果蝇，法老蚁中负责高级认知功能的蘑菇体细胞的丰度显著提高了，其功能也发生了明显的多样性分化。跳镰猛蚁和蜜蜂中，蘑菇体细胞相比果蝇也同样发生了明显的扩张及分化。这提示了昆虫社会性演化是驱动大脑高级认知中枢扩张及多样性分化的重要力量，当然这一观察还需基于严格的系统发育关系在多物种比较中加以佐证。不同于蘑菇体细胞，负责处理视觉信息的视叶细胞则表现出高度保守的特征。尤其是一类在果蝇中负责感知物体运动，使得雄果蝇在求偶仪式中能高效追踪雌果蝇的视叶细胞，这类细胞在蚂蚁中也存在，而且其在蚂蚁大脑的分布位置及所表达的特异分子与果蝇高度相似。这说明，尽管蚂蚁与果蝇在演化历史上已分开了数亿年，它们大脑中仍然有很多种类的细胞保持着同样的分子特征，行使着相似的功能。https://www.nature.com/articles/s41559-022-01784-1
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