提高政治和公众对世界农作物在真菌病方面的困境的认识至关重要，以遏制全球粮食安全面临的重大威胁。
图1 由真菌引起的尘埃云笼罩着农田
2022年10月，世界卫生组织（WHO）发布了首份感染人类的真菌病原体清单，并警告称，某些越来越多的致病真菌菌株已对现有的抗真菌药物产生了抗药性。尽管每年有超过150万人死于真菌病，但世卫组织的这份清单是全球首次系统性地优先关注真菌病原体的监测、研究和发展以及公共卫生干预。
然而，真菌对人类健康还有另一个更鲜为人知的重大威胁。
联合国粮食及农业组织（FAO）列出了168种对人类营养至关重要的农作物，其中数百种受到真菌病的影响。尽管广泛使用杀菌剂和播种更耐病的栽培品种，但全球农民每年因真菌病损失的农作物仍在10％至23％之间，收获后损失的农作物又在10％至20％之间。实际上，五种最重要的主食作物（水稻、小麦、玉米、大豆和土豆）分别可能受到稻瘟病菌、小麦黑锈病、玉米黑粉病、大豆锈病和晚疫病（由水霉菌引起）的影响。而这些真菌造成的损失相当于足够向6亿至40亿人提供每天2000卡路里热量一年的食物。在气候变暖的情况下，这种损失可能会增加。
我们需要更多地关注真菌病对世界农作物造成的困境，并加大政府和私营部门对农作物真菌研究的投资。
适应潜能得以释放
在2019年发布的一份对137种病虫害进行评级的名单中（按影响力排名），真菌占据了对世界五大主食作物病害的前六位。例如，小麦是种植面积最广的作物，其产量占全球每年消耗的总热量的18%左右。尽管采取了缓解措施，但全球小麦因受温带主要病原体Septoria tritici blotch病菌Zymoseptoria tritici感染而造成的当前损失仍在5%到50%之间。在更多热带气候下，小麦黑锈病菌Puccinia graminis造成的损失范围在收获量的10%到70%之间。商品作物，如香蕉和咖啡，这些在许多国家产生用于购买主食作物的收入，也容易受到真菌病的侵害。
利用细菌防御来对抗病害
真菌是非常有效的病原体。它们产生大量孢子。一些物种的孢子可以在土壤中持续存在并保持活性长达40年。在其他物种中，空气传播的孢子可以在几米到数百甚至数千公里的距离内扩散。例如，小麦黑锈病产生的空气传播孢子可以在大陆之间传播，尽管许多其他真菌在本地产生大量孢子，促使病害在相邻农田之间传播。
图2 细菌防御被利用对抗枯萎病
真菌还表现出惊人的遗传变异和可塑性。在过去的十年左右，全基因组研究揭示了真菌物种间和物种内的广泛遗传多样性。尽管一些真菌病原体经常发生性重组，但遗传变异还可以通过其他过程产生。这些过程包括可移动元件（可在基因组中改变位置的DNA序列）引起的突变性变化、有丝分裂（无性）重组以及水平基因传递——在某些情况下，可能发生在真菌物种之间、真菌与细菌之间或真菌与植物之间。
完美的风暴
当前问题的产生是因为真菌的适应性与现代农业实践相遇。
大多数单一作物种植涉及到大片基因单一的农作物。（世界上最大的单一作物种植区是加拿大的一个超过14,000公顷的基因单一小麦田。）这为如此繁殖迅速且快速演化的生物群体提供了理想的觅食和繁殖场所。此外，越来越普遍的使用针对单一真菌细胞过程的抗真菌处理（例如，称为唑类化合物的物质针对真菌细胞膜形成所需的酶）导致了抗真菌剂抗药性的出现。
齐聚一堂的唑类、基因型和琥珀酸脱氢酶抑制剂（它们都是单靶点抗真菌剂）占全球杀真菌剂市场的77%以上。此外，从2021年到2028年，杀真菌剂市场预计将以每年约4.9%的速度增长，这主要归功于低收入国家的使用增加。
图3 抗菌剂的使用导致抗性菌激增
一个悬而未决的问题是，气候变化将如何影响真菌病对农作物的影响。尽管关于主要植物病原体对气候变化的反应知之甚少，但北半球温度的上升将推动真菌病原体的新温度耐受性的演化，并使原本限制在较南地区的病原体得以扩散。实际上，自20世纪90年代以来，真菌病原体已以每年约7公里的速度向两极迁移。种植者已经在爱尔兰和英格兰报告了小麦黑锈病感染，这种感染通常发生在热带地区。
气温上升还可能影响植物与其微生物群落之间的相互作用，包括内生真菌（寄生在植物体内的共生体）。随着植物在应对环境压力过程中改变其生理特性，原本无害的内生真菌可能变为致病性，这在拟南芥（一种模式植物）的研究中得到证实。此外，真菌对较高温度的耐受性可能会增加机会主义的土壤居住病原体跳跃宿主的可能性，并在动物或人类中成为致病体。
在人口增长给粮食系统带来压力的情况下，这些问题将进一步加剧。在未来30年里，全球人口预计将增长到97亿人，人类将面临前所未有的粮食生产挑战。
早期迹象
要更好地保护世界各地的农作物免受真菌病的侵害，需要采取比迄今为止更加统一的方法，包括农民、农业产业、植物育种者、植物病理生物学家、政府和政策制定者，甚至慈善捐助者之间的紧密合作。
仅仅关注作物管理（如清除或焚烧患病植物组织）、常规植物育种方法（针对单一抗病基因）或使用以单一靶点为主的杀真菌剂喷洒已不再足够。种植者和其他利益相关者必须利用各种技术创新来更有效地监测、管理和减轻植物疾病。已经有几种方法正在开发或使用中，旨在限制疾病影响和保护农作物产量；结合这些方法，可以帮助农民在未来几十年保持产量。
抗真菌药物的发现和开发。抗真菌药物的开发主要由农业化学防治产业控制。迄今为止，这个过程主要依赖于在大规模筛选化合物过程中偶然发现抗真菌药物，如制药产业的副产品，自20世纪80年代以来，还有合成已知化合物（如松林菌素和唑类）的化学变体。
然而，现在是时候摆脱对单一靶点杀真菌剂的依赖，寻找针对病原体多种过程的化合物。2020年，英国埃克塞特大学的一个跨学科研究团队发现了一种有趣的候选分子——一种亲脂阳离子（C18-SMe2+），它针对多种真菌过程（包括能量携带分子ATP的合成以及程序性细胞死亡）。这种分子对小麦中的Septoria tritici斑点病、水稻中的水稻瘟病和香蕉中的Panama TR4病具有显著的保护作用。
增加农田的多样性。播种包含多种抗病基因的作物品种组合可能是减缓病原体进化的重要途径。
2022年，丹麦约25%的小麦总产量采用了混合品种，这些品种被选中是因为它们生长速度相似且携带互补的抗病基因。这种合作项目（涉及育种者、农民、环保人士和科学家）在降低Septoria tritici斑点病以及黄锈病和棕锈病在混合品种中的严重程度方面取得了令人鼓舞的成果，且没有导致产量损失（L. Nistrup Jørgensen, pers. comm.）。
事实上，这些品种可以减少疾病传播和抗病基因的消耗。
图4 玉米瘤菌病由真菌玉米瘤菌引起
早期疾病检测与监测。人工智能（AI）、卫星、遥感工具（如无人机）、激励农民报告疾病以及动员公众参与报告植物疾病（无论是农作物还是野生物种）的社区科学项目开始促使真菌病的监测更加有效。
一个名为OpenWheatBlast的科学家协作项目旨在收集关于新兴小麦爆发病的研究成果和数据。快速且简便的数据共享有助于发现，从而实现更快速的疾病控制（参见go.nature.com/42s25a3）。与此同时，南非斯泰伦博斯大学资助的Cape Citizen Science项目，研究人员邀请对科学感兴趣的人在南非植被中寻找卵菌属Phytophthora spp.（https://citsci.co.za/disease/）以创建病原体存在和传播的记录。
通过AI、社区科学项目等收集的数据可以与疾病记录整合，例如，整合到由非营利性政府间组织农业和生物科学国际中心领导的PlantwisePlus计划中（参见go.nature.com/3mlgxnn）。研究结果还可以与气象办公室获得的气候数据整合（例如，参见go.nature.com/3ukk5hu），从而为预测植物真菌病发生的时间和地点建立模型。更准确的疾病预测可以反过来触发早期干预，以抵消农作物的损失。
图5 澳大利亚昆士兰州凯恩斯附近的隔离香蕉农场
疾病抗性和植物免疫。传统的植物育种实践涉及将一个或两个抗某种病病原体的抗病基因（称为R基因）引入特定品种。然而，尽管病原体可能在几年内克服这种R基因介导的抗性，但从研究人员揭示R基因到农业公司销售新品种可能需要10-20年的时间。将两个或更多R基因结合在一起（称为R基因金字塔化或堆叠）可以扩大抗多种病原体的能力。然而，田间研究记录了通过这种方式实现的抗性可能是短暂的。
大多数R基因编码具有核苷酸结合位点和富含亮氨酸的重复区域的蛋白质，这些蛋白质在植物细胞中起受体作用。这些受体能识别病原体产生的特定分子。然而，植物本身具有一种早期病原体检测系统，通过细胞外受体蛋白识别病原体激发分子，如几丁质和葡聚糖（几丁质和葡聚糖存在于真菌细胞壁中）。这些受体被称为模式识别受体（PRRs）。这种“免疫增强”可以与新的R基因编辑品种或通过传统育种方法进行R基因金字塔化相结合，为主要病原体提供更持久和更广泛的抗性。
在快速有效地利用这种方法方面的一个显著障碍，尤其是在欧洲，是公众和政治对转基因植物使用的抵制。然而，今年3月，《英国遗传技术（精准育种）法案》已通过并成为法律；这将使英国能够开发和推广基因编辑作物。从原则上讲，将“免疫增强”与将两个或更多R基因结合到农作物中相结合，可以使农作物具有更持久和更广泛的抗病性。
利用生物制剂和农作物生物制剂。生物制剂是一类来源于活体有机体的产品。随着对医学中益生菌的兴趣在过去十年的增长，利用生物制剂进行农作物保护的兴趣也在不断增加。这从政府和利益相关者预计的投资增长中可见一斑。
目前正在探讨的策略包括利用植物病原体的生物拮抗剂，例如真菌Trichoderma spp.，以及使用天然抗菌化合物（如多聚肽）喷洒农作物，这些化合物可以抑制几丁质的合成（例如，多聚肽D锌盐）。Trichoderma菌株可以通过间接方式抑制真菌植物病原体，例如竞争营养物和空间，或者通过寄生真菌直接抑制。在过去的十年里，研究人员还发现了其他能够帮助抑制疾病的真菌和细菌内生菌。
总之，为了更好地保护世界农作物免受真菌病的侵害，需要采取比迄今为止实现的更加统一的方法，包括农民、农业行业、植物育种者、植物病理生物学家、政府和政策制定者乃至慈善资助者之间的紧密合作。通过利用各种技术创新更有效地监测、管理和减轻植物病害，种植者和其他利益相关者可以帮助农民在未来几十年里保持产量。
土著知识是可持续食物系统的关键
植物并非孤立生长——它们与多样化的微生物群落相互关联，这些群落在植物发育、抗逆能力和抗病能力方面发挥作用。在过去十年中，新的微生物分析方法揭示了有益微生物网络的存在。发现某些微生物物种总是共生，而其他物种则从不共生，这对于设计可以应用于土壤以促进植物生长和增强病害防护的微生物共生体具有重要意义。确实，未来的挑战将包括将这些发现从实验室环境转移到作物田间，确保引入的合成有益微生物群落能够持续存在，并且不会对本土微生物群产生不利影响，或者变得致病。
图6 农民安吉丽娜·蒙代在乌干达种植豆类和蔬菜
植物与真菌之间的RNA传输。2013年，一个研究团队证明了来自灰霉菌Botrytis cinerea的小RNA（sRNA）可以沉默参与免疫的植物宿主基因。部分研究人员随后证明，来自真菌的双链RNA（dsRNA）和sRNA可以保护蔬菜和水果免受灰霉病的侵害长达十天。然而，RNA（通常包裹在微小的囊泡中）不仅从真菌传输到宿主，植物宿主还会发送囊泡来抑制真菌致病基因。
越来越多的研究人员和新成立的科技公司现在正试图利用这些天然存在的基于RNA干扰（RNAi）的传输系统，以更好地保护农作物免受真菌病的侵害。目前，研究人员正在探索两种可能的使用RNA的方法。其中一种称为宿主诱导基因沉默（HIGS），依赖于对农作物进行基因改造。但是，这种方法既耗时又昂贵，而且在许多禁止转基因植物的国家无法实施。因此，现在主要关注喷雾诱导基因沉默（SIGS），即将sRNA或dsRNA直接施用于植物，作为一种新的、环保的、非转基因作物保护策略。
已有多项研究记录了RNAi在抵抗常见真菌病原体方面的有效性。然而，还需要进行研究以了解这些外源RNA如何被摄取并在植物与真菌细胞之间进行传输。此外，尽管在将RNA应用于作物方面取得了进展，但关于这些分子稳定性的问题仍然存在。
全球植物健康机构
从2020年1月到2023年1月，英国研究与创新（UKRI）理事会为COVID-19研究分配了约6.86亿美元，全球发表了近22.5万篇关于COVID-19的论文。（我们在Scopus和Web of Science数据库上进行搜索，使用'COVID'和'SARS-CoV-2'作为关键词。）在同一时期，英国研究与创新（UKRI）在真菌作物研究上的支出约为3000万美元，全球关于作物和真菌病的论文约有4000篇。（Scopus和Web of Science的关键词是“作物”和“真菌病”。）鉴于粮食安全有助于健康和福祉，农业和农民对人类健康的重要性可以说与医药和医疗保健提供者一样重要。
应对真菌作物病害对人类健康的威胁需要政府、慈善组织和私营公司更多地参与问题的解决，并在研究方面进行更多投资。
国际植物保护公约（IPPC）是一个由联合国粮农组织支持的机构，旨在保护世界植物资源免受病原体侵害。它比其他应对人类福祉威胁的机构，如世界卫生组织（WHO），要鲜为人知。签署IPPC条约的180个成员国必须共同努力改变这一现状。
由于病毒和细菌在人类疾病中占主导地位，这些微生物受到的关注比真菌多得多。然而，在作物中，真菌是迄今为止最重要的病原体。世界卫生组织列出了可感染人类的真菌病原体名单，这是将更多关注投向这个非凡但研究不足的微生物群的一个步骤。但是，解决对粮食安全（从而对人类健康）的最大威胁必须包括关注真菌对世界粮食供应产生的严重影响，并持续采取措施应对这些影响。
总之，应对真菌作物病害对人类健康的威胁将需要全球范围内的合作与努力。为了维护粮食安全和人类福祉，政府、慈善组织和私营企业需要投入更多资源进行研究，同时充分发挥土著知识和创新技术在解决问题中的潜力。通过加强研究和推动跨国合作，我们可以更好地应对真菌病害对作物的影响，为全球粮食安全和人类健康保驾护航。
原文链接：
https://doi.org/10.1038/d41586-023-01465-4
来源：小麦研究联盟
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